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Jan 13, 2024

Percorsi genomici distinti sono alla base delle transizioni verso stili di vita simbiotici specializzati nel profondo

Nature Communications volume

Nature Communications volume 14, numero articolo: 2814 (2023) Citare questo articolo

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Le simbiosi batteriche consentono agli anellidi di colonizzare nicchie ecologiche estreme, come le sorgenti idrotermali e le cascate delle balene. Tuttavia, i principi genetici che sostengono queste simbiosi rimangono poco chiari. Qui, mostriamo che diversi adattamenti genomici sono alla base delle simbiosi di anellidi filogeneticamente correlati con strategie nutrizionali distinte. La compattazione del genoma e le estese perdite genetiche distinguono la simbiosi eterotrofa del verme mangiatore di ossa Osedax frankpressi dalla simbiosi chemioautotrofa dei Vestimentifera delle profondità marine. Gli endosimbionti di Osedax completano molte delle carenze metaboliche dell'ospite, inclusa la perdita di percorsi per riciclare l'azoto e sintetizzare alcuni amminoacidi. Gli endosimbionti di Osedax possiedono il ciclo del gliossilato, che potrebbe consentire un catabolismo più efficiente dei nutrienti derivati ​​dalle ossa e la produzione di carboidrati dagli acidi grassi. A differenza della maggior parte dei Vestimentifera, i geni dell'immunità innata sono ridotti in O. frankpressi, che, tuttavia, presenta un'espansione delle metalloproteasi della matrice per digerire il collagene. Il nostro studio supporta che le distinte interazioni nutrizionali influenzano l’evoluzione del genoma dell’ospite in modo diverso nelle simbiosi altamente specializzate.

Le simbiosi hanno plasmato la vita sulla Terra, dall'origine della cellula eucariotica alla formazione di punti caldi della biodiversità come le barriere coralline1,2. Le simbiosi chemiosintetiche animali, in cui i batteri convertono i composti inorganici in materia organica, sono onnipresenti negli habitat marini3 e alimentano alcune delle comunità più produttive, come quelle attorno alle sorgenti idrotermali4. I vermi siboglinidi (Annelida) spesso dominano gli ambienti chemiosintetici delle profondità marine attraverso simbiosi con batteri acquisiti dall'ambiente5,6 che gli adulti ospitano all'interno di un organo specializzato chiamato trofosoma7. Nonostante la loro importanza ecologica, i tratti genetici dell'ospite che sostengono queste simbiosi sono stati studiati solo in Vestimentifera8,9,10, uno dei quattro lignaggi principali dei Siboglinidae (Fig. 1a). I genomi di Lamellibrachia luymesi8, Paraescarpia echinospica9, Riftia pachyptila10 e Ridgeia piscesae11 hanno rivelato una complessa interazione molecolare tra Vestimentifera e i loro endosimbionti per soddisfare le loro esigenze nutrizionali12. Ad esempio, gli ospiti hanno perso i geni coinvolti nella biosintesi degli aminoacidi8,10,11 e nel catabolismo dei carboidrati9 ma hanno ampliato le famiglie di geni coinvolti nel trasporto dei nutrienti8, nello scambio di gas8,9,10,13,14, nell'immunità innata9,11 e nella digestione lisosomiale8,9, 10,15. D'altra parte, esistono informazioni genomiche per gli endosimbionti della maggior parte dei principali cladi di Siboglinidae, tra cui Vestimentifera, Osedax e Frenulata16,17,18. Gli endosimbionti di Vestimentifera e Frenulata sono mixotrofi19 e mostrano un repertorio metabolico diversificato per la produzione di energia (ad esempio, il ciclo riduttivo dell'acido tricarbossilico negli endosimbionti di Vestimentifera) e la biosintesi dei nutrienti che integra le carenze metaboliche, almeno, dell'ospite vestimentifero16,17. Inoltre, negli endosimbionti dei Siboglinidae è comune un aumento del repertorio genetico per infettare ed eludere l'immunità dell'ospite16,17,18, trasportare nutrienti18 e metabolizzare i composti azotati16,17. In particolare, molti di questi cambiamenti genetici si verificano anche in altri animali chemiosimbiotici lontanamente imparentati, tra cui i bivalvi20, i gasteropodi21 e l'anellide clitellato Olavius ​​algarvensis22. Pertanto, gruppi animali disparati hanno sviluppato in modo convergente meccanismi genetici simili per sostenere diverse simbiosi chemiosintetiche negli ecosistemi marini.

a Siboglinidae è un clade diversificato di vermi anellidi che hanno sviluppato simbiosi chemiosintetiche (lato sinistro). Ci sono quattro lignaggi principali all'interno dei Siboglinidae, vale a dire Frenulata, Osedax, Sclerolinum e Vestimentifera. La chemolitoautotrofia si verifica in Frenulata, Sclerolinum e Vestimentifera, che si associano a gammaproteobatteri che impiegano zolfo o metano per produrre composti organici in una serie di ecosistemi marini, dalla riduzione dei sedimenti alle infiltrazioni di metano e ai camini idrotermali (lato destro del pannello). Diversamente, i vermi Osedax (ad esempio, O. frankpressi; b, c) hanno sviluppato secondariamente un'associazione eterotrofa con Oceanospirillales per sfruttare le ossa dei vertebrati in decomposizione. La base genomica per l'evoluzione di queste simbiosi nutrizionali nei Siboglinidae non è chiara (punti interrogativi a sinistra) perché le informazioni genomiche esistono solo per gli ospiti Vestimentifera (cerchi verdi a destra). Le specie qui studiate sono evidenziate in grassetto. b, c Fotografie di O. frankpressi in un osso di balena (b; le punte delle frecce indicano O. frankpressi) e una femmina adulta matura (c). O. frankpressi si deposita e colonizza le ossa dei vertebrati in decomposizione (b). Lì, la parte posteriore del corpo viene infettata stabilmente dai batteri Oceanospirillales acquisiti dall'ambiente. Questa parte del corpo (le cosiddette radici) ospita i batteri e cresce fino a penetrare nell'osso, sciogliendo i componenti organici. Questi nutrienti vengono assorbiti e trasportati verso i batteriociti contenenti gli endosimbionti, che prolifereranno e fungeranno da cibo per il verme. Anteriormente al tessuto radicale sono presenti gli ovisac riproduttivi e la testa porta due paia di palpi.